Sócrates se encuentra con Fedro en Atenas. Fedro ha pasado la mañana escuchando a Lisias pronunciar un discurso sobre el eros, y ahora desea dar un paseo fuera de la ciudad. Sócrates, por su parte, expresa un gran interés por escuchar el discurso de Lisias, por lo cual Fedro consigue atraerlo al campo. Fedro tiene a mano una copia del discurso de Lisias y se lo leerá a Sócrates junto a la vera del río.
El discurso de Lisias argumenta que, en una relación pederástica, un muchacho debe dar sus favores sexuales y su confianza a un hombre que no está enamorado en lugar a de dárselos a uno que sí lo está. El amante, afirma Lisias, está loco, y como tal es dado a tendencias malsanas que no pueden beneficiar al muchacho y su educación. Quien no ama, en cambio, ofrecerá al muchacho una amistad estable y fructífera, no contaminada por la locura.
Fedro considera que este discurso es excelente, en el sentido de que ofrece una amplia argumentación para el tema en cuestión. Pero Sócrates no comparte la admiración de Fedro. Contrarresta el punto de vista de Fedro sugiriendo que Lisias está más interesado en el estilo que en el contenido. Además, en cuanto al contenido, Sócrates afirma que puede hacer un mejor discurso basándose en ideas tomadas de otros pensadores y poetas que han versado sobre el amor.
El primer discurso de Sócrates ofrece una contracara por el momento complementaria al argumento de Lisias. En lugar de presentar los beneficios del no amante, Sócrates aborda las influencias negativas del amante. El amor, o eros, es una forma de locura en la que el deseo innato por la belleza de un joven abruma el sentido de la moral y el control. Tal locura perjudica tanto el alma como el cuerpo del muchacho, y no le traerá el beneficio tan esperado de la relación pederástica. Sócrates concluye su discurso con este argumento.
Fedro, sin embargo, se queda insatisfecho: había pensado que Sócrates estaba a punto de continuar y presentar, luego, los beneficios del amante. Sócrates justifica su conclusión diciendo que estaba inspirado por las Ninfas y no quería dejarse llevar. Cuando Sócrates se dispone a regresar a Atenas, aparece una señal divina que da la pauta de que debe quedarse allí y seguir dialogando con Fedro. Sócrates interpreta esto también como una señal de que ha ofendido a los dioses, especialmente a Eros. Así, se propone remediar la situación con un segundo discurso sobre el eros.
El segundo discurso de Sócrates, conocido como su Gran Discurso, establece la importancia primordial del eros en la vida. Hay cuatro tipos de locura divina, derivada de Apolo, Dionisio, las Musas y Afrodita, siendo esta última el eros. Para entender que el amor es una locura divina y beneficiosa, Sócrates compara el alma con un carro con dos caballos y un auriga: esto es conocido como la alegoría del atelaje alado. El mayor bien para el alma es que le crezcan alas y se eleve por los cielos. Si el alma es fuerte y controla sus caballos, sobre todo el caballo negro y oscuro, indómito, alcanzará a ver las Ideas o Formas verdaderas como la Belleza y el Autoconocimiento en el lugar supraceleste. Las almas de los hombres, sin embargo, tienen dificultades para domar al caballo oscuro y acaban eventualmente cayendo a la tierra y cruzando el río Leteo, que borrará todo recuerdo de lo visto en los cielos y sólo quedará de estas Ideas verdaderas una leve reminiscencia.
Ahora bien, cuando el alma vislumbra a un muchacho hermoso en la tierra, tiene una reminiscencia de la visión de la idea de la Belleza que vio más en el lugar supraceleste. El anhelo resultante es el eros. El alma que pueda controlar tal anhelo y lograr la moderación recibirá la bendición del filósofo: un regreso anticipado al cielo después de tres mil años en lugar de diez mil como el resto de los hombres.
Después de que Sócrates concluye su Gran Discurso, el diálogo pasa a ser una discusión sobre retórica y escritura. Fedro ha sido influenciado por la visión sofista de la retórica, que afirma que la persuasión supera a la verdad en el arte de la retórica y pone el foco en la verosimilitud. Sócrates desafía este argumento demostrando las influencias nocivas de hablar sin conocer la verdad. La retórica, de hecho, dirige el alma. Como tal, el retórico debe comprender las almas de los diferentes públicos y hablar en consecuencia. Esta comprensión no puede obtenerse de los libros de retórica. La verdadera retórica implica la dialéctica, que consiste en recoger y dividir el conocimiento de un tema de forma natural. Este arte de la dialéctica sólo puede adquirirse filosofando sistemáticamente sobre la naturaleza de la vida y del alma. En este sentido, según Sócrates, el verdadero arte de hablar está reservado a los filósofos.
El último tema de discusión entre Sócrates y Lisias aborda la tecnología de la escritura. Sócrates cuenta el mito del dios Theuth, que descubrió la escritura y la transmitió a los egipcios. Cuando Theuth presentó la escritura al rey Thamus de Egipto, la anunció como un dispositivo que aumentaría la sabiduría y la memoria. Pero Thamus respondió que la escritura aumentaría el olvido en lugar de la memoria. Porque en lugar de interiorizar y comprender las cosas, los estudiantes recurrirían a la escritura para recordar diversos asuntos que no podían recordar por sí mismos. Además, los estudiantes estarían expuestos a muchas ideas sin haberlas pensado adecuadamente. Por otra parte, Sócrates critica la escritura esencialmente porque no es discurso: no puede discernir entre los públicos y no puede responder a las preguntas o a las críticas. El filósofo, por tanto, sólo utilizaría la escritura dialéctica para su propia diversión, como un juego, nunca como una fuente de verdad.
Tras reafirmar la importancia de la filosofía tanto en el discurso hablado como en el escrito, Fedro y Sócrates elevan una oración a Pan y emprenden el camino de vuelta a la ciudad.
